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三國、西晉時，今土默特右旗境屬拓跋鮮卑統轄區。

東晉十六國時，代建國元年（338），今旗境屬代都城盛樂政權統治區內；前秦建元十八年（382），今旗境屬前秦政權統治區內。

北魏太和二十一年（497），今旗境屬朔州云中郡，治所盛樂（今和林格爾縣土城子鄉古城）。

隋開皇四年（584），置油云縣（治所今土默特右旗），隸屬云州（縣不久即廢）。

隋大業八年（612）時，今旗境屬榆林郡。

唐調露初（679），設云中守捉使，隸屬單于都護府。

遼、金和元朝，今旗境均屬云內州管轄區域。

明朝，今旗境屬云內縣，隸屬豐州。明隆慶五年（1571）5月，土默特部首領阿拉坦汗受封順義王，在土默川始建城寺（城和寺廟合一）。明萬歷三年（1575）建成，明朝賜名福化城（今美岱召，原名靈覺寺，后改壽靈寺）。福化城內既有殿堂供奉佛像，又有順義王家族世代住的樓院。有記載“城寺兼具城堡、寺廟和邸宅的功能，在內蒙古地區僅此一處”。